《科学》发表华中农业大学研究成果：揭示虞美人自交不亲和的分子遗传基础

北京时间10月30日凌晨，华中农业大学果蔬园艺作物种质创新与利用全国重点实验室、湖北洪山实验室林宗成教授、焦文标教授团队联合在国际学术期刊《科学》（Science）在线发表题为“Papaverself-incompatibility is controlled by two multiallelic idiomorphs”（虞美人自交不亲和由两套等位非同源基因控制）的研究论文。研究首次发现虞美人自交不亲和系统由两套坐落于基因组同一个位置但来源完全不同的复等位超基因（supergene）共同控制，揭示了一种崭新的构建与维持生物体识别多样性的遗传机制，更新了人们对高度多态性基因座分子遗传基础的认知。

自交不亲和是被子植物识别并拒绝自身花粉、避免自交和维持遗传多样性的重要机制。简单说就是花朵的柱头可以精准认出自己的花粉并直接“拒之门外”，只接纳其他植株的花粉来完成授粉，避免近亲繁殖带来的后代孱弱问题。

在植物自交不亲和系统中，自我识别特异性由高度多态的S位点决定，该位点包含紧密连锁的雌性S基因和雄性S基因组成的S超基因。此前的研究表明，虞美人自交不亲和的雌性S基因是PrsS（钥匙），在柱头表达；雄性S基因是PrpS（锁），在花粉表达。自花授粉时，来自同一个基因型的PrsSn与PrpSn互相识别，相当于柱头利用自身的钥匙将花粉牢牢锁住，引发自交不亲和反应，不让其生长。经典遗传学理论认为：不同基因型的S基因都是由同源基因不断变异产生的，就好比同一个工厂生产的锁和钥匙，虽然外观款式一样，但是齿形不一，因此异花授粉时，PrsSn与PrpSm（m¹n）无法匹配，柱头的钥匙无法给花粉上锁，花粉管得以正常生长并受精。

然而，研究团队在一次偶然的机会发现，有些虞美人植株并不携带PrpS-PrsS这套锁和钥匙系统，却仍表现出自交不亲和性。那么，这些植株依靠什么识别并给自花花粉上锁呢？难道还存在另一套能够决定“花粉-柱头”特异性识别的未知且完全不一样的锁和钥匙系统吗？

围绕这一问题，研究团队结合高质量基因组组装与S单倍型共线性分析，锁定了虞美人的S位点。在不携带PrpS-PrsS超基因的S单倍型中，在该位点的对应区域发现了另一对高度多态的基因：S locus oligopeptide transporter, SOPT和S locus glycine-rich protein, SGRP。其中，SOPT编码寡肽转运蛋白（OPT）家族的跨膜蛋白，在花粉特异表达；SGRP编码Ⅱ型富含甘氨酸的分泌蛋白，在柱头特异表达。

进一步分析表明，SOPT和SGRP分别具有与花粉和柱头识别功能相符的特征：二者紧密连锁，且不同S基因型的等位基因间具有高度的序列多态性。研究团队通过在自交亲和的拟南芥中异源表达这两个基因，发现二者能够赋予转基因拟南芥单倍型特异性的自交不亲和反应，从功能上验证了SOPT与SGRP分别作为花粉和柱头S基因共同构成一套完整的自交不亲和识别模块。群体基因分型结果显示，SOPT-SGRP和PrpS-PrsS这两套超基因模块在所取样的群体的S单倍型中分别约占83%和17%；67%的个体拥有两套SOPT-SGRP，1%的个体拥有两套PrpS-PrsS；剩余32%的个体则同时拥有SOPT-SGRP和PrpS-PrsS各一套。进一步的分析显示，这两套S基因在群体中的分布组合符合随机分布模型，表明这两套S基因在群体层面并无功能分化，共同构成虞美人自交不亲和系统。

也就是说，虞美人植株里竟然同时装着两套来源完全不同、进化上毫无亲缘关系的“锁钥套装”。它们处在同一个遗传位置（S位点），却不是同一个“祖先”分化出来的。我们可以把授粉过程比作一场严防“近亲结婚”的相亲现场，为了确认身份，柱头是拿着“钥匙”的安检工作人员，而花粉是带着“锁”前来相亲的嘉宾。为了防止自家亲戚进场，安检工作人员会用手里的“钥匙”去试嘉宾身上的“锁”。一旦“钥匙”能匹配上，安检工作人员就会立刻将嘉宾“死死锁住”扣留在门外（即引发自交不亲和）；如果“钥匙”和“锁”完全对不上，说明这是没有血缘关系的“外来客”，安检工作人员就会直接放行。此次研究的发现就如同在这个相亲现场的同一个“安检口”（即S位点），竟然同时运转着两家不同工厂制造、原理截然不同的“锁钥系统”——一套是传统的机械锁与金属钥匙，另一套则是全新的智能锁与感应卡。这两套系统的设计图纸和零件材质完全不一样，毫无历史渊源，但它们却被安装在基因组的同一个位置，都在完美执行着“锁死亲戚，放行外人”的同一项核心任务。

在同一个虞美人群体，甚至同一个植株个体里，这两套独立的识别系统都可以并存运转，共同掌管着花朵的授粉选择。当花粉落到柱头上，柱头会同时利用这两套门禁系统，判断“要不要放行”。

所以，该研究解答了部分虞美人植株不携带已知PrpS-PrsS超基因却仍能维持自交不亲和性的疑问，并揭示了虞美人S位点独特的“等位非同源”（idiomorph）遗传基础：同一S位点存在两类由不同基因组成、彼此未显示明显序列同源性的S超基因模块——PrpS-PrsS与SOPT-SGRP，且每类模块均具有多个识别特异性不同的等位基因。这一发现拓展了以等位同源基因变异解释S位点识别多样性的传统认识，打破了高度多态性基因座多为同源基因的标准模式，为理解植物自交不亲和系统，乃至生物识别多样性的遗传基础及维持机制提供了新的视角。

华中农业大学果蔬园艺作物种质创新与利用全国重点实验室、园艺林学学院博士研究生金珂，信息学院已毕业博士研究生杜泽臻（现耶鲁大学博士后）为论文并列第一作者。华中农业大学林宗成教授、焦文标教授以及伊利诺伊大学芝加哥分校Boris Igić教授为论文共同通讯作者。同时，西北农林科技大学赵涛教授，南京农业大学薛佳宇教授，西安交通大学叶凯、杨晓飞教授，伯明翰大学Noni Franklin-Tong教授以及华中农业大学熊涛、冷馥余、刘健、张曼楠、田博扬、胡健兵、胡惠蓉、王文恩、李春龙、王昕、王霞、王旭彤、柴利军、徐强、孙苗等老师和同学也为本论文作出了重要贡献。华中农业大学果蔬园艺作物种质创新与利用全国重点实验室的公共仪器平台为本课题的开展提供了技术支撑。本课题受国家重点研发青年科学家项目、国家自然科学基金、果蔬园艺作物种质创新与利用全国重点实验室和湖北洪山实验室等项目的资助。

（长江云新闻记者 吴宝洪 通讯员 金珂 徐行）